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Il rilevamento dinamico dei patogeni e il feedback sociale modellano l’igiene collettiva nelle formiche

Dec 11, 2023Dec 11, 2023

Nature Communications volume 14, numero articolo: 3232 (2023) Citare questo articolo

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La difesa cooperativa dalla malattia emerge come comportamento collettivo a livello di gruppo, ma il modo in cui i membri del gruppo prendono le decisioni individuali sottostanti è poco compreso. Utilizzando le formiche da giardino e gli agenti patogeni fungini come modello sperimentale, deriviamo le regole che governano le scelte individuali di toelettatura delle formiche e mostriamo come producono igiene a livello di colonia. L’analisi comportamentale risolta nel tempo, la quantificazione dei patogeni e la modellazione probabilistica rivelano che le formiche aumentano la pulizia e prendono di mira preferenzialmente individui altamente infettivi quando percepiscono un elevato carico di agenti patogeni, ma sopprimono temporaneamente la pulizia dopo essere state curate dai compagni di nido. Le formiche reagiscono quindi sia all'infettività degli altri sia al feedback sociale che ricevono sulla propria contagiosità. Sebbene dedotte esclusivamente da decisioni momentanee delle formiche, queste regole comportamentali prevedono quantitativamente dinamiche sperimentali di un'ora e si combinano sinergicamente in un'efficiente rimozione dei patogeni a livello di colonia. Le nostre analisi mostrano che decisioni individuali rumorose basate solo su informazioni locali, incomplete, ma aggiornate dinamicamente sulla minaccia degli agenti patogeni e sul feedback sociale, possono portare a una potente difesa collettiva contro le malattie.

L’azione collettiva ha spesso più successo dell’azione solitaria. Questo perché semplici decisioni individuali basate su informazioni locali, rumorose o incomplete possono interagire attraverso il feedback per generare comportamenti collettivi complessi ed efficienti, sia in sistemi di geni interagenti1, neuroni2,3, cellule in un tessuto4, tra organismi unicellulari5, o in collettivi di animali6,7,8,9,10,11. Gli insetti sociali come le api e le vespe sociali, le formiche e le termiti – dove la selezione agisce sulle prestazioni a livello di colonia – sono un esempio paradigmatico dell’emergere di comportamenti collettivi auto-organizzati12. Le loro colonie padroneggiano il trasporto collettivo, la raccolta del cibo, nonché la scelta e l'architettura del nido13,14,15,16,17,18,19. Inoltre, gli insetti sociali svolgono una difesa cooperativa dalle malattie che dà origine alla protezione a livello di colonia, o immunità sociale20. Non solo gli insetti sociali riducono la trasmissione delle malattie modulando le loro reti di interazione sociale21,22, ma riducono anche il rischio complessivo di malattie mediante comportamenti sanitari attivi come la rimozione di particelle infettive dai membri esposti della colonia23,24,25,26. Sebbene il repertorio igienico degli insetti sociali sia stato descritto in precedenza20,27,28,29,30,31, le regole decisionali quantitative alla base di questi comportamenti e il modo in cui si combinano nella protezione dalle malattie a livello di colonia rimangono in gran parte inesplorate.

Per comprendere il processo decisionale individuale che costituisce la base dell’igiene collettiva emergente, abbiamo messo le formiche in una situazione sperimentale in cui potevano scegliere come distribuire le loro cure sanitarie tra due membri del gruppo che trasportavano carichi diversi di un agente patogeno fungino infettivo. L'osservazione di tutti gli eventi di pulizia individuale e reciproca in modo risolto nel tempo e la quantificazione del carico di spore di ciascuna formica dopo la fine dell'esperimento ci hanno permesso di dedurre - per ogni finestra temporale durante l'esperimento - il carico di spore di entrambe le formiche trattate. Sulla base di queste informazioni abbiamo potuto determinare, per ogni evento di strigliatura effettuato, se la formica strigliata era quella con il carico di spore di corrente più alto o più basso, il che ha rivelato che le formiche strigliano l'individuo in modo più proporzionale con la corrente più alta – ma non necessariamente più alta. – carico di spore. Abbiamo integrato il nostro lavoro sperimentale con un modello probabilistico32 per dedurre regole decisionali universali e fattori nella recente esperienza della formica che determinano le loro decisioni individuali di cura. Questo approccio congiunto mostra che l'attività di pulizia di una formica dipende dalla minaccia patogena percepita che emerge dai membri della colonia, ma anche dalla sensibilità della formica ai segnali sociali forniti dai membri della colonia sulla propria infettività. In particolare, una singola formica striglia di più le altre formiche, quante più spore ha percepito su altre nel recente passato, ma si impegna meno nella strigliatura dopo essere stata strigliata lei stessa. Poiché la frequenza con cui viene curata è determinata dal carico di spore della formica, questo effetto soppressivo è quindi più forte negli individui che trasportano il carico di spore più elevato, in modo che il feedback sociale impedisca efficacemente ai membri della colonia più infettivi di prendersi cura della formica. La modellizzazione ha inoltre rivelato che le decisioni osservate sulla toelettatura delle singole formiche possono essere meglio spiegate da una regola dipendente dal carico di spore, ma probabilistica, su chi strigliare durante gli incontri sequenziali con i membri della colonia. Una regola locale così semplice non richiede una conoscenza globale del carico di spore di tutti i membri della colonia, consentendo così probabilmente un’efficace rimozione dei patogeni anche in colonie di grandi dimensioni. Forniamo inoltre prove sperimentali che impedire alle formiche di prendere decisioni libere sulla toelettatura porta a una ridotta efficienza di rimozione dei patogeni a livello di gruppo, rivelando l'importanza di scelte individuali informate per l'igiene a livello di colonia. Nel complesso, ciò dimostra che semplici regole individuali che integrano sia il livello di minaccia che il feedback sociale assicurano che i membri della colonia più infettivi ricevano di più ma si impegnino meno nell’assistenza, portando a un’immunità sociale altamente efficiente20 e a un rischio ridotto di diffusione della malattia33 a livello di colonia.

80% spore reduction on the exposed individuals from the initially-applied spore load. 85% of nestmates were spore-contaminated at the end of the experiment, albeit at very low pathogen levels (Fig. 2a, see Methods) that rarely cause disease but can trigger protective immunization41. The number and type of spores retrieved from each ant's infrabuccal pocket at the end of the experiment (as quantified by fluorescence-specific ddPCR) correlated well with the ant's grooming activity in the last sixty minutes of the experiment (min 30–90 after exposure). Earlier grooming events (min 1–30), however, were less well reflected in the stored spores, likely because the ants had already expelled these spores as a pellet in the meantime (Fig. 2a, Supplementary Fig. 4). Experimental groups that initially received an overall higher spore load produced higher numbers of pellets, yet the number of spores packed into each pellet was independent of treatment (Supplementary Fig. 5a). This suggests that the ants groom until their infrabuccal pockets have reached a particular filling state, which then triggers pellet expulsion. Importantly, the effective grooming time needed until pellet expulsion increased over the course of the experiment, implying a reduced efficiency of spore removal as the spore load in the group decreased (Supplementary Fig. 5b). This observation was quantitatively captured by a Type II functional response model42 for grooming efficiency (mathematically equivalent to a Michaelis-Menten reaction kinetics; Supplementary Table 3, Methods), in which the spore removal rate during grooming is at saturation when the pathogen load on the infectious ant is high, but decreases at lower pathogen loads. Fitting this model to our spore data allowed us to infer the current load of each spore-treated ant at any time during the experiment, by back-computation from its remaining spore load and the grooming it had received (Fig. 2b)./p> 0.05); c, d based on n = 196 N from the 49 FF, Ff, ff replicates. Source data are provided as a Source Data file./p>95%. Pathogen-treated workers were individually exposed to a 0.3 μl droplet of the fungal spore suspension at a concentration of 1 × 109 spores per mL for the F-workers and half of this concentration, 5 × 108 spores per mL, for the f-workers. C-workers received a control treatment of the same volume of sterile Triton X-100 only. To this end, each ant was held in forceps and its abdomen was gently drawn through the droplet of the respective treatment suspension, placed on a clean glass slide, until the droplet was completely taken up. Spore quantification (as detailed below) directly after exposure revealed that this treatment led to an effective application of 2.00 × 105 spores (median; interquartile range IR 1.36−2.55 × 105; n = 30) for the F-workers and of 1.04 × 105 spores (IR 0.88−1.31 × 105; n = 30) for the f-workers./p>> K) on the body of the contaminated individual, the removal by the ants by grooming occurs at a maximum rate v (presumably given by the physical limit to how quickly an ant can remove spores). In this regime, the spore number on contaminated ants decreases linearly in time groomed. As spore number decreases further (S << K), less spores can be captured per unit time, so that the speed of spore removal becomes proportional to the (limiting) current load S, and thus the spore number decreases exponentially in time groomed. K, known as the dissociation constant in Michaelis-Menten kinetics, gives the transition between the exponential and the linear regime. We fitted the parameters v and K from our experimental data, so that the back-computed initial distributions of spore loads predicted by the model showed the best fit to the initial spore load distributions determined from the quantification of spores of the F- and f-ants directly after exposure (see Supplementary Table 3 for details). The two parameters are chosen to best fit two moments (median and SD) for each of the two distributions (initial load distribution for F and f ants), i.e., two parameters are chosen to best satisfy four constraints. We checked that the fitted values are uniquely constrained by scanning the entire 2D grid in the parameter space and observing a single clear optimum of the fitting loss function. The robustness of v, K parameter estimates with respect to the choice of optimization criteria (here, matching the median and standard deviation of distributions) was further corroborated by recovering similar values by minimizing the earth movers’ distance between the distributions./p>